Les croiseurs Acclamators de la République semèrent le chaos dans les rangs de l´ennemi dès début de la Guerre des Clones. Possédant un armement lourd et précis, ces transports de troupes de forme triangulaire pouvaient sans peine effectuer des bombardements orbitaux et éradiquer la menace des séparatistes au sol. Les industries de combat de Rothana et les chantiers de Kuat avaient fait un très bon travail sur le vaisseau. Dans un combat spatial, ce dernier compterait sur sa rapidité plutôt qu´autre chose. Mais qu´arriverait-il si le vaisseau rencontrait un croiseur similaire au combat ? Quand les premiers croiseurs de guerre séparatistes, autre que les Vaisseaux de Contrôle Droïde de la Fédération du Commerce, comme les Destroyer légers classe Recusant ou Munificent, commencèrent à faire leur apparition, les Acclamators se montrèrent inapte à repousser la menace, beaucoup trop facilement détruits, abordés ou sabotés. La réponse de la République fut sans appel. Les Chantiers Navals de Kuat furent chargés d´élaborer un nouveau vaisseau : plus grand, plus fort et surtout capable d´éradiquer la menace séparatiste.

La réponse de Kuat se présenta sous deux formes. La première forme fut les Destroyers Stellaires de classe Victoire. Malheureusement, ces derniers ne pouvaient pas, au goût de la République, embarquer assez de troupes et de vaisseaux pour constituer une menace. Aussi, un deuxième type de Destroyer vit le jour très peu de temps plus tard. Ce nouveau croiseur d´attaque républicain fut nommé Destroyer Stellaire de classe Venator. Plus rapide, agile et solide que les anciens modèles, bien que moins bien armé que le Victoire, ce vaisseau en pointe de flèche contribua à la victoire de la République sur les séparatistes. Les premiers modèles de croiseurs Venators furent construits à peine quelques mois avant la bataille de Coruscant. Kuat croyait en la victoire de la République, et se donna cœur et âme dans la conception de nouvelles armes de guerre. Avec le croiseur Venator, de nouveaux chasseurs stellaires comme l´Intercepteur Eta 2 Actis Jedi, le Alpha-3 V-Wing ou l´ARC-170 virent le jour. Avec 1 137 mètres de long, 548 mètres d´envergure et 268 mètres de hauteur, le Venator s´imposa comme un moyen essentiel de gagner une bataille. Au contraire de l´Acclamator, créé pour les bombardements, le Venator était un vaisseau de guerre et de déploiement de chasseurs. A son bord, 7400 hommes d´équipage s´affairaient à le faire fonctionner, plus d´un millier de soldats clones prêt à l´action si le besoin s´en faisait sentir. Le Venator possédait quatre tourelles de turbolasers lourds sur chacune de ses ailes, au niveau des ponts principaux, en dessous de la passerelle de commandement. Ces turbolasers, en rangées parallèles, de modèle DBY-827, étaient les seuls à pouvoir effectuer un bombardement planétaire. Ils étaient généralement utilisés pour le pilonnage des croiseurs de la Confédération. Ils pouvaient pivoter et traquer une cible sur plus de 10 minutes lumière (soit 100 millions de km), ajustables en moins de 3 secondes sur n´importe quelle cible. Avec sept niveaux d´intensités de rayons lasers différents, les huit tourelles de turbolaser du Venator pouvaient se fixer sur une unique cible et le cribler de coups jusqu´à ce qu´il explose.

Des dizaines de soldats et artilleurs clones s´occupaient du maintien des tourelles, de plus de 10 mètres d´envergure, restant au combat quoiqu´il arrive, même quand les tourelles explosaient. Des circuits de refroidissement permettaient une utilisation fréquente des canons. L´apport stable en énergie du réacteur principal du vaisseau épargnait des pauses fréquentes entre deux tirs, permettant un pilonnage complet d´un appareil ennemi. Les canons furent blindés et la couche de duracier sur laquelle ils reposaient fut renforcée, de telle manière à ce qu´elle évacue la chaleur que produisait les turbolasers en action. Des conduits d´évacuation et d´apport des gaz permettaient aux soldats clones de survivre au sein des salles de commandes. Généralement, deux artilleurs étaient placés chacun sur un des canons, un capitaine clone les surveillant alors que d´autres surveillaient les niveaux de pression, de température et de bouclier / blindage de la tourelle. Au cas où les soldats étaient tués, un accès aux tourelles plusieurs mètres en dessous du blindage extérieur du Venator permettait l´apport de troupes. Quelques membres d´équipage et officiers y venaient d´ailleurs souvent en inspection. La structure renforcée du Destroyer permettait aussi l´ajout de plusieurs autres armes : quatre tubes lanceurs de torpilles à protons ainsi que 6 projecteurs de rayon tracteur furent placés sur la coque du vaisseau. Les projecteurs de rayons tracteur étaient placés à l´avant du croiseur, au niveau du hangar principal. 52 canons laser plus légers furent disséminés sur la coque, en surface, en dessous mais généralement sur les parois du vaisseaux, entre la coque inférieure et supérieure. Ces derniers, ayant une rotation de plus de 90 degrés, assemblés par couple, étaient chargés de suivre et d´éliminer les chasseurs ennemis. Enfin, deux canons moyens turbolasers furent placés sur ces mêmes parois, de part et d´autre du vaisseau, à environ 500 mètres de distance du pont. Ils servaient d´accompagnement, de protection et de secours aux huit tourelles DBY-827.

Le manque de canons lasers moyens et lourds sur le Destroyer, au contraire du Victoire, était compensé par un bouclier de protection très important, servant aussi à protéger les quatre hangars du Venator. Accessoirement, le dessous du hangar principal pouvait être agrémenté des canons lasers de SPHA-T, pour renforcer l´attirail ventral du vaisseau. Cette proposition, provenant du général Skywalker, permettait à distance de détruire certains croiseurs de la Confédération, comme ce fut le cas lors de la bataille de Coruscant. Les deux hangars secondaires du vaisseau étaient situés dans les renforcements de la coque à la moitié du vaisseau : il s´agissait de hangars d´amarrage qui servaient généralement au transfert de troupes ou de matériel, facilement adaptable aux docks des stations ou d´autres vaisseaux. Une fois le transfert effectué, le hangar se scellait grâce à une double porte blindée. C´est d´ailleurs par un de ces hangars que le général Saesee Tiin durant la bataille de Coruscant rejoignit avec ses troupes un croiseur de la Confédération. Le dessous du Venator comportait un hangar, comme les modèles du Victoire et ceux de classe Imperator qui suivront. Ce hangar bien armé était presque de secours, car le hangar principal se situait juste au-dessus de lui : il s´agissait d´une gigantesque piste d´atterrissage de plus de 800 mètres, couverte par deux battants de coque, qui s´écartant permettaient le départ des vaisseaux présents. C´est à ce point précis que le bouclier était le plus fort, car il s´agissait d´une force - pour un déploiement rapide de chasseurs - autant que d´une faiblesse - car le vaisseau était un instant dépourvu de blindage au niveau de la proue et pouvait imploser au moindre choc -. Au total, plus de 400 chasseurs pouvaient être entreposés dans les hangars du Venator : 192 Intercepteurs Eta 2 Actis Jedi, 192 chasseurs Alpha-3 V-Wing, 36 ARC-170, 40 LAAT/i (Canonnières républicaines, pouvait déposer des AT-TE au sol, au nombre de 24) et diverses navettes si besoin était. Le contrôle des hangars était directement lié à un centre de commande situé non loin du site d´ouverture des panneaux. De multiples réseaux d´alimentation permettaient l´utilisation des hangars, avec plusieurs niveaux de sécurités dans le cas où des avaries se produiraient.

L´alimentation générale du vaisseau était répartie à partir d´un très grand réacteur situé plusieurs dizaines de mètres en dessous de la passerelle de commandement principale, consommant jusqu´à 40.000 tonnes de fuel par seconde au grand maximum, relié à des dizaines de réseaux de tubes pour maintenir le bouclier, l´armement et les systèmes nécessaires au fonctionnement de tout vaisseau spatial. Des pompes étaient chargées de distribuer le fuel nécessaire restant dans tous le vaisseau. Deux générateurs d´énergie secondaires de plus petites tailles sous les deux ailes du vaisseau permettaient une meilleure distribution de l´énergie et assuraient le relais en cas de panne du générateur principal. A l´arrière du vaisseau, Kuat installa un puissant générateur d´hyperpropulsion de classe 1 ainsi qu´un générateur de secours (multiplicateur x15). Pas moins de huit propulseurs ioniques étaient situés à l´arrière du Venator (4 grands, 4 petits), nécessitant de puissants compensateurs d´inertie. Ces moteurs assuraient une vitesse maximale de 3000 G au vaisseau dans l´espace. Des batteries de senseurs en tout genre furent installés sur la passerelle de commandement du vaisseau : celle-ci était composée de deux parties oblongues, similaires à celles présentes sur le croiseur Acclamator. On pouvait y observer le pont, comportant une vue panoramique que l´Acclamator n´avait pas : l´ajout de fenêtres blindées en plus de celles existantes par les Chantiers Navals de Kuat permit de mieux appréhender les batailles pour de nombreux officiers républicains. Très similaire à celui des futurs Destroyer de classe Imperator puis Imperial mark I, le pont rassemblait des dizaines d´officiers en uniformes pré-impériaux ainsi que des gardes et de multiples ordinateurs contrôlant l´intégralité du vaisseau. Le Venator pouvait être dirigé par un capitaine, un commandant ou encore un général Jedi. Gilad Pellaeon est un des exemples connus d´officier ayant commandé un de ces vaisseaux appartenant à la République avant de commander un des nombreux nouveaux Destroyers de l´Empire. Au-dessus de la passerelle, des détecteurs furent spécialement placés pour le repérage dans l´hyperespace. Si le style intérieur du Venator faisait déjà penser à celui d´un Destroyer Impérial, l´extérieur était sensiblement différent : des emblêmes servant de repères aux chasseurs furent peints sur les ailes du vaisseau, et de grandes lignes rouges, symbolisant la République, furent aussi tracées : les mêmes lignes qui, des années plus tard, seraient reprises sur le Tantive IV de la princesse Leïa.

Après de brillantes batailles, le Destroyer de classe Venator se montra dépassé face aux exigences de la République. Dans le secret, de nouveaux types de vaisseaux furent conçus. Wallex Blissex fut à l´origine du premier Destroyer Stellaire de classe Imperator, devenant plus tard Destroyer Stellaire Impérial mark I. Un autre croiseur d´attaque, dépourvu de hangar, le croiseur de classe Tector, fut aussi un des sérieux concurrent du Venator. Dans les derniers jours de la Guerre des Clones, de nombreux Destroyers furent appelés sur Coruscant, pour y livrer bataille face aux séparatistes. Des dizaines de Venators représentèrent le fleuron de la flotte de la République. De nombreux vaisseaux ainsi que leur équipage furent perdu dans la bataille, les vaisseaux parfois à peine arrivés fracassés par des croiseurs séparatistes sortant de l´hyperespace. Alors que maître Saesee Tiin, puis Anakin Skywalker et Obi-Wan Kenobi dirigeaient la bataille et remportaient la victoire, les Venators se débarrassèrent des croiseurs restant s´ils ne s´étaient pas déjà enfuis. Les Destroyers Venatorsfurent encore utilisés quelques semaines par les Jedi. Le temps pour Palpatine de les faire passer pour des traîtres et de se faire retourner les clones contre eux avec l´Ordre 66. Alors que Palpatine, le visage déformé, annonçait la création de l´Empire Galactique, les croiseurs de type Venator aidaient au siège de la planète Utapau, où le dernier des leaders militaires des séparatistes, le général Grievous, fut vaincu. Quelques jours plus tard, le Destroyer Venator faisait partie intégrante de la flotte impériale. Palpatine en tant qu´Empereur y ajouta quelques modifications, les rendant plus sobres d´apparence, mais aussi les améliora, sûrement sous les conseils du Seigneur Noir Dark Vador.

Les Venators servirent à apporter les premiers outils nécessaires à la construction d´une station spatiale de combat près de la planète Despayre, sous l´œil de Palpatine, de son apprenti et d´un récent gouverneur régional, le Grand Moff Tarkin. Ils restèrent encore quelques années dans la flotte de l´Empire, se faisant de plus en plus rares, inadaptés aux nouveaux équipements imposés par les tous nouveaux chasseurs de l´Empire, les chasseurs TIE. Les officiers leur préférèrent les croiseurs Victoire, plus aptes à traquer les Rebelles, et les nouveaux bâtiments de l´Empire. Lors de la bataille de Yavin, il restait très peu de croiseurs Venators encore en fonctionnement, et ils furent petit à petit oubliés. D´ailleurs, l´image que l´on se fit du vaisseau d´assaut ayant bravé la Guerre des Clones pour finir son règne sous l´Empire fut généralement celle du Destroyer Stellaire de classe Victoire.